En 2007, Collison fondée « Shuppa » avec son frère aîné Patrick Collison à Limerick , en Irlande.  La société a ensuite fusionné avec Auctomatic , qui a été financé par Y Combinator ,et Collison déplacé vers la Silicon Valley. Auctomatic était une société de logiciels qui a construit des outils pour l’ eBay plateforme.  La société a également été financée par Chris Sacca  Auctomatic a été acquis pour 5 millions $ en Mars 2008, lorsque Collison était 17.

En 2009, Collison (étant retourné à terminer l’ école secondaire à Castletroy College ) a reçu 8 A1 et A2 2 grades dans le Leaving Certificate Irish examen. Il a continué à étudier à l’ Université de Harvard , à compter ses études en Septembre 2009. 

John est aussi un pilote et un pianiste.

En 2010, John cofondée Stripe , qui a reçu le soutien de Peter Thiel , Elon Musk , Max Levchin et Sequoia Capital . 

En novembre 2016, Collison est devenue le milliardaire le plus jeune au monde, d’une valeur d’au moins 1,1 milliard de dollars, après un investissement dans Stripe de CapitalG et General Catalyst Partners évalué la société à 9,2 milliards